Meccanismi neuronali per l'elaborazione di azioni eseguite e osservate nella corteccia pre-supplementare motoria della scimmia

The pre-supplementary motor area F6 is thought to contribute to both motor and executive functions, particularly linked with upper limbs, thereby playing a fundamental role in linking cognition and action. Nonetheless, the high number and variety of experimental conditions and tasks with which area F6 has been investigated have prevented reaching a comprehensive understanding of its functional specificities relative to other nodes of the cortical motor system. To tackle this problem, we investigated the anatomo-functional organization of area F6 with anatomical techniques and neurophysiological approaches previously employed to investigate action execution and observation in other cortical motor areas. In this way, we first demonstrated that F6 shows a gradient of connectional and functional properties along its rostro-caudal axis, suggesting that its heterogeneity may partially account for the plethora of functions ascribed to area F6 as a whole. Next, we comparatively investigated the specific role of F6 relative to other cortical areas involved in action execution and observation. During execution, our findings showed that F6 provides an earlier signal about the upcoming motor actions and reaches earlier its peak of activity relative to other premotor or parietal areas. During observation, it becomes active later and with a greater contribution of suppressed neuronal responses relative to other areas, especially the ventral premotor area F5, which appears to be a leading node in the processing of other’s action. Finally, we assessed the specificity for biological actions of action observation responses; we demonstrated that, in area F6 as in other premotor areas, biological and nonbiological observed movements produce highly similar neural dynamics and rely on largely shared neural codes, which in turn remarkably differ from those associated with executed actions. These findings, together with previous evidence, support the view that largely shared neural mechanisms and substrates underlie the motor processing of objects, contextual cues and observed actions in area F6, suggesting that a basic property of this area consists in a multimodal recruitment of motor representations afforded by a variety of stimuli in the outside world. This unitary and simple coding principle may be shared by a variety of different processes, enabling to explain the manifold of functional properties and roles attributed to F6.

Si ritiene che l'area pre-supplementare motoria F6 contribuisca sia a funzioni motorie che esecutive, legate in particolare agli arti superiori, giocando così un ruolo fondamentale nel collegare cognizione e azione. Tuttavia, l'elevato numero e la varietà delle condizioni e paradigmi sperimentali con cui l'area F6 è stata studiata hanno impedito di raggiungere una comprensione completa delle sue specificità funzionali rispetto ad altri nodi del sistema motorio corticale. Per affrontare questo problema, abbiamo studiato l'organizzazione anatomo-funzionale dell'area F6 con tecniche anatomiche e approcci neurofisiologici precedentemente impiegati per studiare l'esecuzione e l'osservazione delle azioni in altre aree motorie corticali. In questo modo, abbiamo prima dimostrato che F6 mostra un gradiente di proprietà di connessione e funzionali lungo l’asse rostro-caudale, suggerendo che la sua eterogeneità può parzialmente spiegare la pletora di funzioni attribuite all'area F6 nel suo complesso. Successivamente, abbiamo indagato comparativamente il ruolo specifico di F6 rispetto ad altre aree corticali coinvolte nell'esecuzione e nell'osservazione delle azioni. Durante l'esecuzione, i nostri risultati mostrano come F6 fornisca un segnale precoce sulle prossime azioni motorie e raggiunga prima il suo picco di attività rispetto ad altre aree premotorie o parietali. Durante l'osservazione, si attiva più tardi e con un maggior contributo di risposte neuronali soppresse rispetto ad altre aree, specialmente l'area premotoria ventrale F5, che sembra essere un nodo principale nell'elaborazione dell'azione altrui. Infine, abbiamo valutato la specificità per le azioni biologiche delle risposte di osservazione dell'azione; abbiamo dimostrato che, nell'area F6 come in altre aree premotorie, i movimenti biologici e non biologici osservati producono dinamiche neurali molto simili e si basano su codici neurali ampiamente condivisi, che a loro volta differiscono notevolmente da quelli associati alle azioni eseguite. Questi risultati, insieme a precedenti evidenze, supportano l'idea che meccanismi e substrati neurali largamente condivisi siano alla base dell'elaborazione motoria di oggetti, segnali contestuali e azioni osservate nell'area F6, suggerendo che una proprietà di base di quest'area consista nel reclutamento multimodale delle rappresentazioni motorie evocate da una varietà di stimoli nel mondo esterno. Questo principio di codifica unitario e semplice può essere condiviso da una varietà di processi diversi, permettendo di spiegare la molteplicità di proprietà funzionali e ruoli attribuiti a F6.